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Mamíferos - Sapajus cay- Macaco prego

Avaliação do Risco de Extinção de Sapajus cay (Illiger, 1815) no Brasil

José Rímoli1, Fabiano Rodrigues de Melo2, Maurício Cavalcante dos Santos3, Gabriela Ludwig3



1Universidade Federal de Mato Grosso do Sul (UFMS), Campus de Aquidauana, Aquidauana, MS. <jose.rimoli@ufms.br>.

2Universidade Federal de Goiás, Regional Jataí, GO. <fabiano_melo@ufg.br>.

3Centro Nacional de Pesquisa e Conservação de Primatas Brasileiros/Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade. < mauricio.santos@icmbio.gov.br, gabiludwig@gmail.com>.



 Sapajus cay Igor Pfeifer Coelho CPB Sapajus cay

Ordem: Primates
Família: Cebidae

Nomes comuns por região/língua:
Português
– Macaco-prego, macaco-prego-do-papo-amarelo.
Inglês – Azaras’s Capuchin, Hooded Capuchin, Yellow Bearded Capuchin.
Outros – Kaai, Cai (Tupi-Guarani); Sajou brun ou Sapajou (derivado do Tupi sai-hui); Sapajou du Paraguay; Azara-Kapuzineraffe; Capuchino de Azara.

Sinonímia/s: Cebus paraguayanus (Reichenbach, 1862); C. libidinosus paraguayanus (Fischer, 1829); C. azarae (Rengger, 1830); C. apella morrulus (von Pusch, 1941); C. apella chacoensis (von Pusch, 1941); C. apella cay Illiger, 1815. Sapajus cay Illiger, 1815

Notas taxonômicas: As espécies dos gêneros Sapajus e Cebus podem ser separadas em dois grupos, diferenciados pela presença ou ausência de “topetes”, “tufos” ou “capuzes” na parte superior da cabeça (Hill 1960, Napier & Napier 1967, Torres de Assumpção 1983, Coimbra-Filho 1986, Queiroz 1992). Aqui, seguindo o vernáculo regional, será utilizado o nome macaco-prego em referência às espécies “com tufo ou capuz” (Sapajus spp.) e o termo caiarara para as demais espécies, conhecidas como “sem tufo ou capuz” (Cebus spp.).
No Brasil, no início da década de 80, informações taxonômicas obtidas em robusto estudo sobre as “raças” de Cebus apella já confirmavam, de forma preliminar, a hipótese de que as variações no tamanho e morfologia dos tufos de pelos no topo da cabeça desses primatas, denominados aqui de “capuzes”, poderiam funcionar como importantes critérios sistemáticos e taxonômicos para análises intragenéricas e intraespecíficas (Torres de Assumpção 1983, 1986, Torres 1988).
Estudos posteriores concluídos nas duas últimas décadas vieram a confirmar, definitivamente, essa hipótese. De acordo com Wallace (2008), Silva Júnior (2001, 2002) num primeiro contraste entre as formas com e sem capuzes (Hershkovitz 1949, 1955) argumentou que ambas eram tão diferentes em suas morfologias corpóreas que deveriam ser consideradas dentro de gêneros separados. Portanto, o autor através de suas conclusões veio a considerar os caiararas, gênero Cebus (Erxleben, 1777), como representativo das formas sem capuzes e o gênero Sapajus (Kerr, 1792) como o grupo que incluía todas as formas onde os capuzes estavam presentes.
Apesar dos platirrinos dos gêneros Cebus e Sapajus terem sido os táxons mais bem definidos ao longo dos últimos anos, em contraste, a taxonomia intraespecífica tem gerado polêmicas constantes. Por exemplo, Silva Júnior (2001) em seu estudo comparativo acerca das formas de caiararas e macacos-prego, não reconhece nenhuma das subespécies para o grupo com capuz propostas por Hershkovitz (1949, 1955). Em contrapartida, outros trabalhos têm procurado fomentar a ideia da subespeciação, como parece ser o caso de Groves (2001, 2005). O autor apresenta uma taxonomia alternativa para os macacos-prego com capuz, como segue: C. apella apella (Linnaeus, 1758); C. apella fatuellus (Linnaeus, 1766); C. apella macrocephalus (Spix, 1823); C. apella peruanus (Thomas, 1901); C. apella tocantinus (Lönnberg, 1939); C. apella margaritae (Hollister, 1914); C. libidinosus libidinosus (Spix, 1823); C. libidinosus pallidus (Gray, 1866); C. libidinosus paraguayanus (Fischer, 1829); C. libidinosus juruanus (Lönnberg, 1939); C. nigritus nigritus (Goldfuss, 1809); C. nigritus robustus (Kuhl, 1820); C. nigritus cucullatus (Spix, 1823); C. xanthosternos (Wied-Neuwied, 1826) (ver Fragaszy et al. 2004, Rylands et al. 2005). Nesse contexto, Silva Júnior (2001) reconheceu C. libidinosus pallidus (Gray, 1866) e C. libidinosus paraguayanus (Fischer, 1829) como sinônimos juniores de Cebus cay.
As informações mais recentes, resultantes de estudos genéticos realizados por Lynch Alfaro e colaboradores (Lynch Alfaro et al. 2012a, 2012b) com as espécies do gênero Cebus confirmaram, definitivamente, a separação entre as espécies com tufos, que os autores passaram a denominar de robustas e aquelas sem tufos que passaram a ser chamadas de gráceis. Lynch Alfaro e colaboradores (Lynch Alfaro et al. 2012a, 2012b) consolidaram assim, as conclusões de Silva Júnior (2001) através das quais o autor propusera a divisão deste grupo de cebídeos em dois gêneros, Sapajus e Cebus respectivamente.
Como consenso, aqui está sendo seguida a taxonomia mais atual proposta por Rylands (2012) que apresenta nomenclatura para nove formas macacos-prego, gênero Sapajus (S. apella, S. macrocephalus, S. libidinosus, S. cay, S. flavius, S. nigritus nigritus, S. nigritus cuculatus, S. robustus e S. xanthosternos) e seis formas de caiararas, gênero Cebus (C. albifrons, C. cuscinus, C. unicolor, C. olivaceus olivaceus, C. olivaceus castaneus e Cebus kaapori).

Categoria e critério para a avaliação da espécie no Brasil: Vulnerável (VU) - A2cd.

Justificativa: Sapajus cay é uma espécie que ocorre nos estados do Mato Grosso, Mato Grosso do Sul. Suspeita-se que o declínio populacional seja maior que 30% nas últimas três gerações devido a fatores como a perda, fragmentação e desconexão de hábitat, aumento da matriz rodoviária e energética, expansão urbana, incêndios, caça, vulnerabilidade a epidemias, assentamentos rurais e endogamia, dentre outras ameaças. Assim, a espécie foi classificada como Vulnerável (VU) pelo critério A2cd.

Histórico das avaliações nacionais anteriores: Táxon não consta na última avaliação nacional.

Avaliações em outras escalas:
Avaliação Global (IUCN): Menos Preocupante (LC) (como Cebus cay).

História de vida

Maturidade sexual (anos)
Fêmea 4-5 (S. nigritus) (Rylands & Mittermeier 2013).
Macho 8 (S. nigritus) (Rylands & Mittermeier 2013).
Peso Adulto (g)
Fêmea 2400 (1760 - 3400) (Jack 2007), 2510 (1900 - 3000 g) (N = 4) (Shiozawa et al. 2006).
Macho 2050 (1350 - 4800) (Jack 2007), 2910 (2000 - 4000 g) (N = 4) (Shiozawa et al. 2006).
Comprimento Adulto (mm)
Fêmea 4363 (3950 - 4600) (Shiozawa et al. 2006).
Macho 4515 (3800 - 4900) (Shiozawa et al. 2006).
Tempo geracional (anos)
16 (IUCN/SSC 2007)
Sistema de acasalamento Poligâmico (Di Bitetti & Janson 2001).
Intervalo entre nascimentos 2 anos (para o gênero) (Fragaszy et al. 1990, Di Bitetti & Janson 2001). 25 meses (para Sapajus nigritus) (Lynch & Rímoli 2000).
Tempo de gestação (meses)
149 - 158 dias (para S.nigritus) (Lynch & Rímoli 2000).
Tamanho da prole 1 (para o gênero) (Fragaszy et al. 1990, Di Bitetti & Janson 2001).
Longevidade Mais de 50 anos (para indivíduos em cativeiro) (Fragaszy et al. 2004).
Características genéticas
Cariótipo: 2n=52 (Amaral et al. 2008).
Informações sobre variabilidade genética do táxon (padrões filogeográficos e relações filogenéticas): Estudos citogenéticos sugerem que as espécies do gênero Cebus (Sapajus) têm cariótipos conservativos, com número diplóide distribuídos de 2n = 52 a 2n = 54 (Amaral et al. 2008). Citocromo b no DNA de 23 espécimes de S. cay do Brasil e 9 espécimes de S. cay do Paraguai mostraram 24 haplótipos (20 e 4, respectivamente) e análises demonstraram alta variância molecular entre populações de Cebus cay (Casado et al. 2010).

Sapajus cay não é endêmico ao Brasil, ocorrendo também na Argentina, Bolívia e Paraguai (Wallace 2008).
No Brasil está presente nos estados do Mato Grosso (Wallace 2008), Mato Grosso do Sul (Pinto 2006, Vieira 2006, Cazzadore 2007, Wallace 2008, Rímoli et al. 2009, Fernandes Júnior 2013) e Goiás (F. R. de Melo, dados não publicados), onde é residente e nativo.
Ocorre no sul do Mato Grosso, parte leste e sul do Mato Grosso do Sul (Wallace 2008) e oeste, sudoeste de Mato Grosso do Sul atingindo o Paraguai (Rímoli et al. 2009, Fernandes Júnior 2013), também podem atingir as regiões de Cassilândia (MS) e Itajá (GO) (F. R. de Melo, dados não publicados) e a parte mais a oeste de sua distribuição é em Comodoro (MT) (M. Messias, comunicação pessoal). O limite norte da espécie é a parte sul do Parque Indígena do Xingú (Posto Garapú, rio Sete de Setembro e Lagoa Ipavu) no Mato Grosso (Silva Júnior 2001). O limite leste parece ser o rio Araguaia e o limite sudeste é o rio Paraná (Silva Júnior 2001) onde ocorre na APA Ilhas e Várzeas do Rio Paraná (Aguiar et al. 2011). A distribuição se estende em direção sul, até a parte oriental Paraguai (Stallings 1983, Brown & Colillas 1984), chegando até o noroeste da Argentina. Ocorre também no sul da Bolívia.
É preciso uma maior amostragem para definir a ocorrência da espécie nas bacias dos rios Araguaia e Paraná (Silva Júnior 2001) e no Pantanal sul-matogrossense (J. Rímoli, dados não publicados).
A extensão de ocorrência da espécie é estimada em 123.615,35 Km² e suspeita-se que sua área de ocupação seja maior que 2.000 km².

O tamanho da população total remanescente não é conhecido e não se sabe se o número de indivíduos maduros deste táxon é superior a 10.000.
Stallings (1985) registrou um tamanho médio de sete indivíduos em quatro grupos e Wallace e colaboradores (1998) registraram um tamanho médio de grupo de nove indivíduos. Mas há grupos maiores com médias de 22 (Vieira 2006) e 25 indivíduos (Fernandes Júnior 2013).
Sapajus cay está distribuído em uma região que vem sendo intensamente impactada nos últimos anos, por fatores como aumento da matriz rodoviária e energética, expansão urbana, assentamentos rurais, agricultura, pecuária e desmatamento. Estima-se que estas ameaças vêm causando intensa perda e fragmentação de hábitat na área de extensão de ocorrência da espécie, uma vez que há informações que relatam formas do gênero, como os S. apella, que podem se utilizar de áreas de vida de 1000 ha de extensão (Spironelo 1988, 1991) e, portanto, suspeita-se que a espécie possa ter sofrido um declínio populacional de pelo menos 30% nas últimas três gerações, ou 48 anos.
Não há informações sobre o aporte de indivíduos de fora do Brasil ou da contribuição relativa de populações estrangeiras para a manutenção das populações nacionais.

Informações sobre abundância populacional: 6,2 - 14,7 ind/10km na Reserva de Vida Silvestre rios Blanco y Negro, Santa Cruz, Bolívia (Wallace et al. 2000), 0,31 ind/ha no alto Rio Paraná, MS (Aguiar et al. 2011), 0,15 ind/ha em Terenos, MS (Vieira 2006), 0,19 ind/ha em Campo Grande, MS (Pinto 2006, Cazzadore 2007, Rímoli et al. 2009).

Tendência populacional: Em declínio.

Sapajus cay habita floresta subtropical úmida, floresta estacional semidecidual e regiões florestadas do Pantanal (Wallace 2008). Ocorre em regiões de Cerrado, matas ciliares e de galeria ao longo de Mato Grosso do Sul (Pinto 2006, Vieira 2006, Cazzadore 2007, Wallace 2008, Rímoli et al. 2009, Fernandes Júnior 2013).
O táxon não é restrito a habitats primários, sendo reconhecida sua plasticidade comportamental (Fragaszy et al. 1990) e capacidade de sobreviver em áreas alteradas pelo homem (Wallace 2008). Entretanto, o gênero Sapajus pode também necessitar de áreas relativamente grandes de floresta para sua sobrevivência, como no caso de um grupo de S. apella citado acima (Spironelo 1988, 1991).
A plasticidade comportamental das espécies do gênero está mais relacionada às conhecidas habilidades manipulativas, uso de proto-instrumentos (Peres 1991, Ferrari & Lopes, 1995) e ferramentas (Waga et al. 2006, Canale et al. 2009), sua força para explorar recursos que normalmente não estão disponíveis para outras espécies de primatas (Freese & Oppenheimer 1981, Terborgh 1983, Fernandes & Aguiar 1993, Fragaszy et al. 1990, Ludwig et al. 2005, Rímoli et al. 2008, Rímoli & Rímoli, 2009) e de sua dentição (grandes pré-molares e molares com esmalte espesso) ser forte o suficiente para abrir frutos protegidos e sementes de relativa dureza (Fleagle 1988), do que por uma capacidade adaptativa para sobreviver em áreas de tamanho pequeno. Apesar de que alguns grupos de S. cay nos levarem a essas conclusões, onde os animais sobrevivem em áreas menores do que 200 ha no MS [(Matas do Segredo, 189 ha; Pinto 2006, Rímoli 2007), (RPPN Fazenda Trevo, 27,75 ha, RPPN Fazenda Boqueirão, 173,60 ha, Wallace 2008)].
Sua área de vida é estimada em mais que 300 ha em Terenos (MS) (Vieira 2006), mais que 298 ha em Guia Lopes da Laguna (MS) (Fernandes Júnior 2013) e em 189 ha em Campo Grande (MS) (Pinto 2006, Cazzadore 2007, Rímoli et al. 2009).
Não há informações sobre o aporte de indivíduos de fora do Brasil ou da contribuição relativa de populações estrangeiras para a manutenção das populações nacionais.

As principais ameaças identificadas para o táxon foram: Incêndio, assentamentos rurais, agricultura, pecuária, expansão urbana, vulnerabilidade a epidemias, desmatamento, aumento da matriz energética e rodoviária, desconexão e redução de hábitat, poluição de ambientes, caça e apanha. No Parque Estadual Matas do Segredo (PEMS) em Campo Grande- MS, foram observadas evidências de endogamia, como indivíduos polidáctilos, que apresentavam seis dedos nas mãos e pés, em alguns fragmentos pequenos e isolados de habitat (Pinto 2006, Cazzadore 2007).
Existentes: A espécie está listada no Apêndice II da CITES.
Necessárias: No PEMS em Campo Grande-MS, uma ilha de mata com 189 ha, os animais já possuem problemas congênitos e foram encontrados indivíduos com polidactilia, como citado acima (Pinto 2006, Cazzadore 2007). Portanto, existe a necessidade de remanejamento de indivíduos com confirmação de “inbreeding depression” ou inserção de novos indivíduos saudáveis como forma de melhorar o patrimônio genético do grupo.
Mato Grosso: PARNA Pantanal Matogrossense (135.606,47 ha) (dentro da área de extensão de ocorrência) (Wallace 2008), RPPN SESC Pantanal (106,31 ha) (Brandão et al. 2011). Mato Grosso do Sul: RPPN Acurizal (13.665 ha), RPPN Fazenda Penha (13.409 ha), RPPN Fazenda Singapura (456 ha), RPPN Fazenda América (401 ha), RPPN Fazenda Floresta Negra (971,06 ha) (Wallace 2008), PARNA Serra da Bodoquena (77.021,58 ha) (Rímoli, comunicação pessoal), Parque Estadual Matas do Segredo (189 ha) (Pinto 2006, Rímoli 2007), RPPN Nova Querência (50,02 ha, em uma área superior a 8.500 ha de florestas contínuas) (Vieira 2006), RPPN Fazenda Trevo (27,75 ha), RPPN Fazenda Boqueirão (173,60 ha) (Wallace 2008).
Mato Grosso do Sul: APA Ilhas e Várzeas do Rio Paraná (1.005.180,71 ha) (Aguiar et al. 2011).

A espécie também está presente em Unidades de Conservação em outros países: Argentina: Parque Nacional El Rey da Província de Salta (44.162 ha), Parque Nacional Calilegua da Província de Jujuy (76.000 ha), Parque Nacional Baritú da Província de Jujuy (72.000 ha) (Brown & Zunino 1984, Brown et al. 1986, Brown 1989). Bolívia: Parque Nacional Noel Kempff Mercado (1.500.000 ha) (Wallace et al. 1998). Paraguai: Parque Nacional Ybycui (5.000 ha), Parque Nacional Cerro Cora (5.500 ha), Parque Nacional Caaguazu (6.000 ha), Reserva Nacional Kuri'y (2.000 ha), Floresta Protegida Yakui (1.000 ha), Floresta Protegida Nacunday (1.000 ha) (Stallings 1985).



No Estado de Mato Grosso do Sul, na última década (2004-2014), informações ecológicas e comportamentais básicas foram obtidas nas Serra de Maracaju e Boboquena. Na Serra de Maracaju, um grupo de 22-32 indivíduos foi acompanhado no município de Terenos (Vieira 2006), em uma área superior a 8.500 ha de florestas, em sua maioria matas de galeria. No mesmo ecossistema, no município de Campo Grande Pinto (2006), Cazzadore (2007) e Rímoli e colaboradores (2009) acompanharam em área de 189 ha, um grupo de 22-29 animais. Em outra localidade no município de Guia Lopes da Laguna, Serra de Bodoquena, informações similares em um grupo de 29-35 animais foram obtidas por Fernandes Júnior (2013) em área superior a 500 ha. Atualmente, pesquisa com S. cay vem sendo desenvolvida (Rímoli, em preparação) na Serra de Maracaju em projeto vinculado ao Programa Biodiversidade de Mato Grosso do Sul - BIOTA/MS, em um fragmento 400 ha de Cerrado na Fazenda Estância Crioula no município de Dois Irmãos do Buriti. O estudo visa obter dados sobre o comportamento e a ecologia da espécie no contexto ecológico do Cerrado, principalmente compreender a influência dos componentes nutricionais dos itens alimentares ingeridos na dieta nos padrões de atividades da espécie.



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Citação:
Rímoli, J.; Melo, F. R.; Santos, M. C.; Ludwig, G. 2015. Avaliação do Risco de Extinção de Sapajus cay (Illiger, 1815) no Brasil. Processo de avaliação do risco de extinção da fauna brasileira.  ICMBio. http://www.icmbio.gov.br/portal/biodiversidade/fauna-brasileira/estado-de-conservacao/7270-mamiferos-sapajus-cay-macaco-prego.html

Oficina de Avaliação do Estado de Conservação de Primatas Brasileiros.
Data de realização: 30 de julho a 03 de agosto de 2012.
Local: Iperó, SP.

Avaliadores:
Alcides Pissinatti, Amely B. Martins, André C. Alonso, André de A. Cunha, André Hirsch, André L. Ravetta, Anthony B. Rylands, Armando M. Calouro, Carlos E. Guidorizzi, Christoph Knogge, Fabiano R. de Melo, Fábio Röhe, Fernanda P. Paim, Fernando de C. Passos, Gabriela Ludwig, Gustavo R. Canale, Ítalo Mourthé, Jean P. Boubli, Jessica W. Lynch Alfaro, João M. D. Miranda, José Rímoli, Júlio C. Bicca-Marques, Leandro Jerusalinsky, Leandro S. Moreira, Leonardo G. Neves, Leonardo de C. Oliveira, Líliam P. Pinto, Liza M. Veiga, Maria Adélia B. de Oliveira, Marcos de S. Fialho, Mariluce R. Messias, Mônica M. Valença-Montenegro, Rosana J. Subirá, Renata B. Azevedo, Rodrigo C. Printes, Waldney P. Martins, Wilson R. Spironello.

Colaboradores:
Amely B. Martins (Ponto Focal), André C. Alonso (Apoio), Camila C. Muniz (Apoio), Carlos E. Guidorizzi (Facilitador), Emanuella F. Moura (Apoio), Fabiano R. de Melo (Coordenador de táxon), Gerson Buss (Apoio), Liza M. Veiga (Coordenador de táxon), Marcos de S. Fialho (Coordenador de táxon), Rosana J. Subirá (Facilitadora), Taissa Régis (Apoio), Werner L. F. Gonçalves (Apoio).

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