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Mamíferos - Alouatta belzebul - Guariba-de-mãos-ruivas

Avaliação do Risco de Extinção de Alouatta belzebul (Linnaeus, 1766) no Brasil

Mônica Mafra Valença-Montenegro1 , Marcos de Souza Fialho2, Andréa Siqueira Carvalho3 , André Luis Ravetta4, Taissa Régis5, Fabiano R. de Melo6 & Liza M. Veiga7

1,2,5 Centro Nacional de Pesquisa e Conservação de Primatas Brasileiros/Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade. <monica.montenegro@icmbio.gov.br, marcos.fialho@icmbio.gov.br, taissaregis@gmail.com>

3Universidade Federal Rural da Amazônia/Campus Parauapebas. <andreasicarvalho@gmail.com>.

4Programa de Pós-Graduação em Zoologia, Museu Paraense Emílio Goeldi / Universidade Federal do Pará, Belém – Pará. <alravetta@museu-goeldi.br>

6Universidade Federal de Goiás, Regional Jataí, Jataí, GO. <frmelo@carangola.br> 

 

 Alouatta belzebul Frederico Acaz Banco de Imagens CPB ICMBio Alouatta belzebul

Ordem: Primates
Família: Atelidae
Nomes comuns por região/língua:
Português
– Guariba-de-mãos-ruivas, guariba, górgo
Inglês – Red-handed Howler Monkey, Red-handed Howling Monkey
Outros – Mono-aullador (espanhol)

Sinonímia/s: Simia belzebul Linnaeus, 1766

Notas taxonômicas: 
Descrição original baseada na obra de Marcgrave (1648), sem tipo conhecido (Gregorin 2006). Hill (1962) e Stanyon et al. (1995) listaram cinco subespécies do guariba-de-mãos-ruivas, Alouatta belzebul, todas endêmicas ao país: A. b. belzebul (Linnaeus 1766) que, segundo Cabrera (1957), seria restrito ao rio Capim, região oriental do Pará; A. b. discolor (Spix 1823) para a ilha de Gurupá, Pará; A. b. ululata (Elliot 1912) de Miritiba, Maranhão; A. b. mexianae Hagmann 1908, da ilha de Mexiana, no arquipélago de Marajó; e A. b. nigerrima Lönnberg, 1941, segundo Cabrera (1957), restrito a Patinga, Amazonas. Cruz Lima (1945) identificou a forma nigerrima (Lönnberg 1941) como uma espécie plena. Estudos citogenéticos também indicaram que A. b. nigerrima é suficientemente distinta a ponto de justificar o status de espécie (Armada et al. 1987; Lima & Seuánez 1989), e que está mais próxima de seniculus do que da forma belzebul (Oliveira 1996). Groves (2001, 2005) e Gregorin (2006) também a identificaram como uma espécie distinta. De acordo com Groves (2001, 2005), A. discolor (Spix 1823) e A. ululata Elliot (1912) são considerados sinônimos júnior de A. belzebul, embora Gregorin (2006) as considere como espécies distintas e a forma mexianae como sinônimo júnior de A. discolor. Aqui está sendo seguida a taxonomia proposta por Gregorin (2006) e Rylands (2012), ou seja, o táxon A. belzebul ora reconhecido não abrange as formas discolor, ululata e nigerrima. Alouatta belzebul apresenta dois conjuntos de populações disjuntos: um na Floresta Amazônica e outro na Floresta Atlântica (Langguth et al. 1987; Bonvicino et al. 1989; Gregorin 2006). 

Categoria e critério para a avaliação da espécie no Brasil: Vulnerável (VU) - A2cd.

Justificativa: 
Alouatta belzebul apresenta distribuição disjunta, parte na Amazônia (PA, MA e potencialmente no norte do MT), parte na Floresta Atlântica nordestina (RN, PB, PE e AL). Esta espécie tem tamanho populacional estimado em menos de 250 indivíduos maduros na Floresta Atlântica, mas na Amazônia este número é superior a 10.000 indivíduos. Infere-se que nas últimas três gerações houve uma redução populacional de pelo menos 30% em razão da perda e fragmentação de hábitat, caça, aumento da matriz energética e expansão urbana. Sendo assim, esta espécie foi categorizada como Vulnerável (VU) pelo critério A2cd.

Histórico das avaliações nacionais anteriores:
Táxon não consta na última avaliação nacional.

Avaliações em outras escalas:
Avaliação Global (IUCN): Vulnerável (VU)

História de vida

Maturidade sexual (anos)
Fêmea Estimativas desconhecidas para a espécie
Macho Estimativas desconhecidas para a espécie
Peso Adulto (g)
Fêmea 3.233,33 (2.900-3.600) (n=6) (CPB, dados não publicados)
Macho 4.706,87 (4080-5200) (n=8) (CPB, dados não publicados)
Comprimento Adulto (mm)
Fêmea Cabeça-corpo: 300 (300-645), cauda: 450 (450-700) (n=23) (Gregorin 2006)
Macho Cabeça-corpo: 440 (440-680), cauda: 540 (540-745) (n=18) (Gregorin 2006)
Tempo geracional (anos)
12 (IUCN/SSC 2007).
Sistema de acasalamento Poligâmico (Agaramoorthy & Hsu 2000).
Intervalo entre nascimentos 0,63±0,3 filhotes por ano para A. guariba clamitans (Jardim 2005)
Tempo de gestação (meses)
186 dias para A. palliata (Neville et al. 1988); 190 dias A. guariba clamitans (Jardim 2005)
Tamanho da prole 1 filhote (para o gênero) (Gregorin et al. 2008)
Longevidade Estimativas desconhecidas para a espécie
Características genéticas
Cariótipo: machos 2N= 50 (fêmeas) - 49 (machos) (Armada et al. 1987) Informações sobre variabilidade genética do táxon (padrões filogeográficos e relações filogenéticas): Nascimento et al. (2008) não encontraram evidências de diferenciação significativa entre as populações atlânticas e amazônicas.

Alouatta belzebul é endêmico ao Brasil, apresentando distribuição disjunta, com um conjunto de populações na porção oriental da Floresta Amazônica e outro na Mata Atlântica. A população amazônica tem seu limite oriental na Mata dos Cocais, nos estados do Maranhão e Tocantins, onde a distribuição geográfica coincide com os limites do bioma Amazônico. O rio Xingu, aparentemente, pode ser o limite oeste e, a norte, a espécie é limitada pelo rio Amazonas, embora haja registro de populações no extremo sul do Amapá (Gregorin 2006) e um registro de Bonvicino et al. (1989) para o município de Oriximiná no Pará. Neste caso, pode ser um equívoco, pois a espécie que ocorre em Oriximiná é A. macconnelli (Oliveira et al. 2009), que é amplamente distribuída na margem norte do rio Amazonas. É preciso uma maior amostragem entre as cabeceiras do rio Xingu, pois não se sabe ao certo qual espécie de Alouatta ocorre nessa área, bem como no interflúvio Iriri-Xingu. No extremo norte do estado do Tocantins, a espécie é simpátrica com A. caraya e possui populações isoladas ao norte do município de Babaçulândia, onde também foi encontrado um grupo misto que tinha uma fêmea de A. caraya e um macho de A. belzebul, demonstrando haver uma pequena zona de contato na região (F. R. de Melo & Raony M. Alencar, comunicação pessoal).
As populações da Floresta Atlântica atualmente ocorrem em 18 fragmentos, sendo um em Pernambuco, um no Rio Grande do Norte (limite setentrional) e o restante nos estados da Paraíba e Alagoas (CPB/ICMBio 2011; Fialho et al. 2014). No Nordeste, a espécie está limitada ao sul pelo rio São Francisco, a leste pelo Oceano Atlântico e foi registrada em até 50 km a oeste (Fialho et al. 2014).
Há indicações (inferências, suspeitas) de que a distribuição atual do táxon está reduzida em relação à sua área de ocupação ou extensão de ocorrência histórica, pois grande parte da distribuição do táxon na região Amazônica está incluída no arco do desmatamento. Além disso, na Floresta Atlântica, a área de ocupação está extremamente reduzida e fragmentada. A Reserva Biológica Guaribas é uma área com confirmação de extinção local do táxon que, recentemente, foi alvo de repovoamento.
A extensão de ocorrência da espécie na Amazônia é maior que 800.000 Km² e, na Floresta Atlântica, é de aproximadamente 16.600 Km². Com relação à sua área de ocupação, enquanto para a população amazônica este valor supera os 2.000 km², para a população atlântica estima-se que seja menor que 160 km² (Fialho et al. 2014).

Para as populações da Floresta Atlântica infere-se que o tamanho populacional total remanescente seja menor que 500 indivíduos, não ultrapassando de 250 o número de indivíduos maduros. Por outro lado, infere-se que a população Amazônica tenha mais que 10.000 indivíduos maduros.
Alouatta belzebul apresenta tamanho médio de grupos entre 5-9 indivíduos (Pina et al. 2002).

Informações sobre abundância populacional: O táxon é considerado comum na ilha de Marajó – PA. Já na Floresta Atlântica é considerado raro (Veiga et al. 2008), onde infere-se que existam menos de 500 indivíduos em 18 localidades isoladas (CPB/ICMBio 2011; Fialho et al. 2014). Suspeita-se que a maior subpopulação na Floresta Atlântica esteja na RPPN Pacatuba, no estado da Paraíba. Ao norte do estado de Tocantins, próximo à cidade de Estreito, a abundância populacional calculada para a espécie, considerando quatro fragmentos florestais de 65 a 900 ha, variou de 1,35 a 3,72 ind/10 km percorridos. Dados de densidade populacional na região de Estreito demonstram haver no mínimo 141 indivíduos da espécie em fragmentos florestais extremamente alterados e cada vez mais isolados entre si, o que evidencia a não existência de populações mínimas viáveis..

Tendência populacional: em declínio

Alouatta belzebul ocorre em Floresta Tropical Amazônica de Planície, Floresta de Várzea de Marajó e fragmentos de Floresta Tropical Atlântica do Nordeste (Veiga et al. 2008). Não é restrito a hábitats primários e apresenta tolerância a modificações/perturbações no ambiente, sendo encontrado em áreas perturbadas pela extração mineral (Carvalho 2010) e ocupando fragmentos de tamanho reduzido e em regeneração (Marcos Fialho, dados não publicados).
A área de vida do táxon é estimada em 13,5 ha e 18,05 ha (Pina et al. 2002), na região amazônica, e entre 4,75 ha e 9,50 ha para a Floresta Atlântica (Bonvicino 1989).

As principais ameaças identificadas para o táxon foram: assentamentos rurais, agricultura, pecuária, expansão urbana, desmatamento, aumento da matriz energética, desconexão de hábitat, redução de hábitat e caça. A população da Floresta Atlântica é afetada principalmente pela perda de hábitat, fragmentação e isolamento das populações. A caça também é considerada um fator de impacto para a população atlântica, porém as populações amazônicas sofrem uma maior pressão de caça e também são afetadas pela perda de hábitat causada por desmatamentos ilegais, instalação de usinas hidrelétricas, pavimentação de rodovias, pecuária e assentamentos agrários.

Ações de conservação existentes: A espécie está listada no Apêndice II da CITES e as populações da Floresta Atlântica estão incluídas no Plano de Ação Nacional para a Conservação dos Primatas do Nordeste (CPB/ICMBio 2011).

Floresta Atlântica está presente nas Unidades de Conservação: Paraíba: REBIO Guaribas (4.051,62 ha), RPPN Engenho Gargaú (1.058,62 ha), RPPN Fazenda Pacatuba (266,53 ha) (CPB/ICMBio 2011). É possível que também ocorra nas Terras Indígenas Potiguaras (Fialho et al. 2014). Alagoas: ESEC Murici (6.131,53 ha), RPPN Reserva Santa Tereza (100,52 ha) (CPB/ICMBio 2011). Rio Grande do Norte: RPPN Mata da Estrela (2.039,93 ha) (CPB/ICMBio 2011).

Floresta Amazônica está citado pelo menos para as seguintes Unidades de Conservação: Pará: FLONA Caxiuanã (317.946,37 ha) (Jardim & Oliveira 1997, Pina et al. 2002), REBIO Tapirapé (99.271,75 ha) (Rylands & Bernardes 1989, Veiga et al. 2008), FLONA Carajás (392.725,14 ha) (Carvalho et al. 2014), FLONA Tapirapé-Aquiri (196.503,94 ha) (A. Carvalho, dados não publicados); APA do Igarapé Gelado (23.284,78 ha) (A. Carvalho, dados não publicados). Maranhão: REBIO Gurupí (271.197,51 9ha) (Rylands & Bernardes 1989, Veiga et al. 2008) e RESEX Quilombo do Frexal (9.338,31ha) (M. Fialho, dados não publicados). Tocantins: PARNA do Araguaia (562.312ha) (Ibama 2001)

O Centro Nacional de Pesquisa e Conservação de Primatas Brasileiros vem dando suporte a pesquisas com esta espécie desde 2001. Realizou o levantamento das populações remanescentes no nordeste e orienta solturas de animais oriundos de resgates e apreensões do Ibama e polícia florestal. O projeto “Estado de conservação de primatas em terras indígenas do Povo Potiguara, na Paraíba, Brasil” está sendo desenvolvido e os pesquisadores envolvidos são: Tainá Sherlakyann Alves Pessoa (UNIFESP), Maurício Talebi (UNIFESP), Mônica Mafra Valença Montenegro (CPB/ICMBio) e Marcos de Souza Fialho (CPB/ICMBio). Ao norte de Tocantins, Fabiano R. de Melo e Raony M. Alencar estão realizando coletas sistemáticas dentro do programa de monitoramento para conservação da espécie, como condicionante ambiental do licenciamento da UHE de Estreito, localizada em Estreito, TO.

Armada, J.L.A.; Barroso, C.M.L.; Lima, M.M.C.; Muniz, J.A.P.C. & Seuánez, H.N. 1987. Chromosome studies in Alouatta belzebul. American Journal of Primatology, 13: 283-296.

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Bonvicino, C.R.; Langguth, A. & Mittermeier, R.A. 1989. A study of pelage and geographic distribution in Alouatta belzebul (Primates; Cebidae). Revista Nordestina de Biologia, 6 (2): 139-148.
Cabrera, A. 1957. Catalogo de los mamíferos de América del Sur: I (Metatheria-Unguiculata-Carnivora). Rev. Mus. Arg. Cienc. Nat. Bernardino Rivadavia, 4: 1-307.
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Citação:Valença-Montenegro, M.M., Fialho, M.S., Carvalho, A.S., Ravetta, A. L., Régis,T., Melo, F.R., Veiga, L.M. Processo de avaliação do risco de extinção da fauna brasileira. ICMBio. http://www.icmbio.gov.br/portal/biodiversidade/fauna-brasileira/lista-de-especies/7171-mamiferos-alouatta-belzebul-guariba-de-maos-ruivas.html

Oficina de Avaliação do Estado de Conservação de Primatas Brasileiros.
Data de realização: 30 de julho a 03 de agosto de 2012.
Local: Iperó, SP.

Avaliadores:
Alcides Pissinatti, Amely B. Martins, André de A. Cunha, André Hirsch, André L. Ravetta, Anthony B. Rylands, Armando M. Calouro, Carlos E. Guidorizzi, Christoph Knogge, Fabiano R. de Melo, Fábio Röhe, Fernanda P. Paim, Fernando de C. Passos, Gabriela Ludwig, Gustavo R. Canale, Ítalo Mourthé, Jean P. Boubli, Jessica W. Lynch Alfaro, João M. D. Miranda, José Rímoli, Júlio C. Bicca-Marques, Leandro Jerusalinsky, Leandro S. Moreira, Leonardo G. Neves, Leonardo de C. Oliveira, Líliam P. Pinto, Liza M. Veiga, Maria Adélia B. de Oliveira, Marcos de S. Fialho, Mariluce R. Messias, Mônica M. Valença-Montenegro, Rosana J. Subirá, Renata B. Azevedo, Rodrigo C. Printes, Waldney P. Martins e Wilson R. Spironello.

Colaboradores:
Amely B. Martins (Ponto Focal), André C. Alonso (Apoio), Camila C. Muniz (Apoio), Carlos E. Guidorizzi (Facilitador), Emanuella F. Moura (Apoio), Fabiano R. de Melo (Coordenador de táxon), Gerson Buss (Apoio), Jean P. Boubli , Liza M. Veiga (Coordenador de táxon), Marcos de S. Fialho (Coordenador de táxon), Rosana J. Subirá (Facilitadora), Taissa Régis (Apoio) e Werner L. F. Gonçalves (Apoio).




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