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Mamíferos - Ateles belzebuth - Macaco aranha

Avaliação do Risco de Extinção de Ateles belzebuth (É. Geoffroy Saint-Hilaire, 1806) no Brasil

Ítalo Mourthé1, Camila Crispim Muniz 2, Anthony B. Rylands3

1Bolsista de pós-doutorado do Programa de Pós-graduação em Zoologia, Pontifícia Universidade Católica do Rio Grande do Sul, Porto Alegre, RS. < imourthe@gmail.com>
2Centro Nacional de Pesquisa e Conservação de Primatas Brasileiros/Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade. <camilacrispim@gmail.com>
3
Conservation Internacional, 2011 Crystal Drive, Arlington VA, 22202. <a.rylands@conservation.org>


 Ateles belzebuth Renata Borcony Banco de Imagens CPB ICMBio 2 Ateles belzebuth
Ordem: Primates
Família: Atelidae
Nomes comuns por região/língua:
Português
– Macaco-aranha, coatá
Inglês – Long-haired spider monkey, white-bellied spider monkey
Outros – Macaco aranha, maquisapa, marimona, marimonda, mono araña común, mono araña de vientre amarillo

Sinonímia/s: Ateles belzebuth ssp. belzebuth É. Geoffroy, 1806; Ateles marimonda; Ateles
fuliginosus (Kellogg & Goldman, 1944).

Notas taxonômicas: 
A taxonomia dos macacos-aranha é baseada em Kellogg & Goldman (1944) e Hill (1962). As formas hybridus, chamek e marginatus são listadas como espécies distintas (ver Rylands et al. 2000). Froehlich et al. (1991), Medeiros (1994) e Medeiros et al. (1997) argumentaram que A. paniscus é uma forma distinta e sem subespécies. Van Roosmalen (2003) descreveu um macaco-aranha, ao oeste do rio Branco (tão ao norte quanto o rio Uraricuera), que acreditava ser uma espécie não descrita anteriormente (sítio na internet, 05 de agosto de 2003; acessado em 26 de Setembro de 2003), mas não menciona este fato posteriormente (van Roosmalen et al. 2014). Este local estaria dentro da extensão de ocorrência de Ateles belzebuth. Van Roosmalen informou que esse táxon seria raro e muito caçado pelos índios Yanomami. Esta população foi avistada no sopé e nas encostas da Serra da Neblina e Serra do Imeri, em ambos os lados da rodovia entre São Gabriel da Cachoeira e Cucuí, perto da cabeceira do rio Padauarí, bem como nos rios Aracá (Serra do Aracá), Demini e Uraricuera (incluindo a Ilha de Maracá, onde a população foi estudada por Nunes et al. (1988), Nunes (1995), Nunes et al. (1998) e recentemente, por Mourthé (2012)). Van Roosmalen et al. (2014) sugere, porém, sem detalhes ou explicação, que há uma espécie diferente ao sul do Río Caquetá e ao norte do Río Amazonas na Colômbia, Equador e Peru, denominada Ateles variegatus Wagner, 1840, que outros autores (Aquino & Encarnacíon 1994; Tirira 2007) consideram ser A. belzebuth. Entretanto, parece haver algum equívoco, visto que a localidade tipo de A. variegatus é a Serra do Cucuí, no alto Rio Negro. Aqui está sendo seguida a taxonomia proposta por Konstant & Rylands (2013). Mais estudos são necessários, principalmente, visando identificar a variabilidade genética do táxon ao longo de toda a sua extensão de ocorrência.

Categoria e critério para a avaliação da espécie no Brasil: Vulnerável (VU), sob o critério A4cd.

Justificativa: 
Ateles belzebuth vem sofrendo com a caça ilegal e redução em sua área de ocupação. Além disso, quase toda a sua extensão de ocorrência sobrepõe-se com a Terra Indígena Yanomami, na qual a espécie é preferencialmente caçada e onde o uso de armas de fogo e o acesso às áreas mais remotas têm aumentado nas últimas décadas. Por estas razões, infere-se uma redução de pelo menos 30% da população ao longo de três gerações (45 anos). A espécie foi, portanto, classificada como Vulnerável (VU), sob o critério A4cd.

Histórico das avaliações nacionais anteriores: Vulnerável, sob o critério A3cd, na lista nacional da fauna brasileira ameaçada de extinção em 2003 (Rylands & Chiarello 2003, Ravetta 2008)

Avaliações em outras escalas:
Avaliação Global (IUCN): Em perigo (EN), sob o critério A2cd (Boubli et al. 2008)

História de vida

Maturidade sexual (anos)
Fêmea 4-5 anos (Defler 2003, Di Fiore & Campbel 2007)
Macho 4-5 anos (Defler 2003, Di Fiore & Campbel 2007)
Peso Adulto (g)
Fêmea 8.112 g, N=15, (Ford & Davis 1992);
7.850 g, N=16, (Smith & Jungers 1997)
Macho 8.532 g, N=12, (Ford & Davis 1992);
8.290 g, N=10, (Smith & Jungers 1997)
Comprimento Adulto (mm)
Fêmea desconhecido
Macho desconhecido
Tempo geracional (anos)
15 (IUCN/SSC 2007)
Sistema de acasalamento Poligâmico
Intervalo entre nascimentos Shimooka e colaboradores (2008) sugerem um intervalo entre nascimentos de 43,7±5,1 meses (N=7; variação: 38-54 meses) e Di Fiore & Campbell (2007): 34,5±5,8 meses.
Tempo de gestação (meses)
7,5-7,7 meses (Defler 2003)
Tamanho da prole um filhote por vez. Embora o nascimento de gêmeos seja possível, não ocorre comumente (Campbell & Gibson 2008)
Longevidade Não existem registros precisos da longevidade da espécie em vida livre, mas alguns indivíduos podem ter alcançado pelo menos 25 anos em cativeiro
Características genéticas
Ateles belzebuth apresenta um cariótipo 2N=34, XX/XY (Nieves et al. 2005). A. belzebuth, A. chamek e A. marginatus formaram um clado não resolvido com A. geoffroyi como grupo irmão, enquanto A. hybridus foi considerado como um táxon divergente (Nieves et al. 2005). Collins & Dunbach (2000) chamaram a atenção para a dificuldade de interpretação da variabilidade genética de A. b. chamek e A. b. marginatus, duas espécies que estão distibuídas por uma vasta região geográfica (os autores não incluíram amostras de A. b. belzebuth neste estudo). Como também ocorre ao longo de uma extensa região, Ateles belzebuth deve apresentar uma grande variabilidade genética, mas não existem estudos que mostrem isso no Brasil.


O táxon não é endêmico ao Brasil, ocorrendo também na Colômbia, Equador, Peru e Venezuela (Boubli et al. 2008, veja, porém, a seção Notas taxonômicas). No Brasil está presente nos estados de Amazonas e Roraima, onde é residente e nativo. Ocorre ao norte do rio Negro e sua distribuição é limitada ao leste pelo rio Branco e pelas áreas de savana (lavrado) do nordeste do estado de Roraima, onde não há registro da espécie. No oeste, a espécie está distribuída até a Colômbia, Peru e Equador.
Embora a extensão de ocorrência da espécie seja ampla, ela não ocorre continuamente por toda a área (Ravetta 2008), estando ausente ou sendo muito rara em extensas áreas de Campina e Campinarana, como na região da Cabeça do Cachorro no estado do Amazonas, onde não existem evidências de sua ocorrência (A.B. Rylands, comunicação pessoal). Há indicações (inferências, suspeitas) de que a distribuição atual do táxon tenha sido reduzida em relação à sua área de ocupação ou extensão de ocorrência histórica, devido ao possível registro da espécie no Parque Nacional do Jaú (ver Barnett et al. 2002). É necessário um maior esforço de amostragem nestas regiões para avaliar a ocorrência da espécie. Na Colômbia, A. belzebuth também está ausente em grandes áreas do leste do país, consideradas dentro do limite da distribuição (ver Defler 2003, Boubli et al. 2008). A extensão de ocorrência da espécie foi estimada em 81.279 km² (Boubli et al. 2008) e sua área de ocupação deve ser maior que 2.000 km².

O tamanho da população total remanescente não é conhecido e não se sabe se o número de indivíduos maduros deste táxon é superior a 10.000.
Os grupos de Ateles belzebuth tem entre 16-36 indivíduos ao longo de sua extensão de ocorrência (Ahumada 1989, 1990, 1998, Nunes 1995, Dew 2005, Shimooka 2005). Nunes (1995, 1998) estudou um grupo na ESEC Maracá contendo entre 19-23 indivíduos adultos, sendo seis machos e oito fêmeas, e o restante dos indivíduos juvenis e infantes de ambos os sexos. Atualmente, o mesmo grupo tem pelo menos 22 indivíduos, sendo composto por aproximadamente quatro machos adultos, nove fêmeas adultas e nove juvenis e infantes fêmeas (I. Mourthé, dados não publicados). Entretanto, a espécie apresenta uma dinâmica social extremamente fluida, significando que os indivíduos de um grupo raramente permanecem juntos ao longo do dia. Em geral, os indivíduos formam agrupamentos (subgrupos) com composição sexo-etária e tamanho variados (Aureli & Schaffner 2008). De maneira geral, os machos em Ateles são, normalmente, filopátricos enquanto fêmeas dispersam para outros grupos (aprox. aos 4-5 anos) (Di Fiore & Campbell 2007), mas estudos genéticos recentes indicam que machos de A. geoffroyi também dispersam em certos casos (Aureli et al. 2013). Observações recentes da dispersão de machos para outros grupos entre os Atelídeos (considerados anteriormente como filopátricos) têm sido atribuídas à migração dos machos em busca de grupos com razões sexuais mais favoráveis (i.e. maior número de fêmeas disponíveis para a reprodução; Aureli et al. 2013, Tokuda et al. 2014).
Pode existir aporte de indivíduos da população venezuelana para a brasileira, mas não existem dados que comprovem esse aporte. Relatos de indígenas Yanomami confirmam que o táxon ocorre no extremo noroeste do estado de Roraima (M. Saraiva, comunicação pessoal), assim como nas regiões norte e sul daquele ponto, ambas em território venezuelano. Este aporte também poderia ocorrer entre as populações do norte do estado do Amazonas e Colômbia. Entretanto, parece que não há localidades conhecidas ligando as populações brasileiras e venezuelanas com as populações do sudoeste da Colômbia, Equador e norte do Peru (Boubli et al. 2008). Desta forma, a contribuição relativa de populações estrangeiras para a manutenção das populações nacionais não é conhecida. Contudo, com a diminuição das populações estrangeiras devido às evidências de aumento nos níveis de ameaça fora do Brasil (Boubli et al. 2008), mesmo que haja a contribuição das populações estrangeiras com o aporte de indivíduos para a população brasileira, suspeita-se que esta contribuição seja reduzida no futuro.

Informações sobre abundância populacional: A densidade populacional foi de estimada em 15-18 ind/km² em La Macarena, Colômbia (Klein & Klein 1976) e 11,5 ind/km² no Parque Nacional Yasuní, Equador (Dew 2005). Aquino e colaboradores (2013) relataram 15,5-16,5 ind/km² em áreas com moderada e baixa pressão de caça, respectivamente, e 1,5 ind/km² em áreas sujeitas a forte pressão de caça, no norte do Peru. Estimativas de densidade na Reserva Nacional Pacaya Samiria (Peru), foram de 1 ind/km² (Aquino & Bodmer 2006). Estimativas populacionais no Brasil são, basicamente, provenientes dos estudos realizados na ESEC Maracá: 5,0-5,8 ind/km² (Mendes Pontes 1999); 34 ind/km² (Nunes et al. 1998) (estimativa baseada em um esforço amostral de apenas 149 km percorridos). Outras estimativas indicam abundância de 0,19 sub-grupos/km (tamanho médio dos sub-grupos observados: 3,7 indivíduos; Cordeiro 2008) e 0,15-0,16 sub-grupos/km (Mourthé 2012, 2013, 2014). Os sub-grupos tem, em média (±DP) 4,9±3,9, variando entre 1-22 indivíduos (I. Mourthé, dados não publicados).

Tendência populacional: Em declínio

Ateles belzebuth gasta cerca de 17-22% do seu orçamento temporal alimentando-se, 10-36% deslocando-se, 45-61% descansando e 0,1-7% engajado em atividades sociais (Klein & Klein 1977, Nunes 1995, Suarez 2006). O principal alimento deste táxon são os frutos maduros; item que compreende entre 73-92% de sua dieta (Klein & Klein 1977, Nunes 1998, Dew 2005, Di Fiore et al. 2008, Mourthé 2012). Folhas (principalmente novas) são consumidas regularmente, mas este recurso pode aumentar em importância na dieta da espécie durante períodos de escassez de frutos (Nunes 1998, Di Fiore et al. 2008). Outros recursos consumidos em menor proporção são flores, terra, cupinzeiros arbóreos, madeira apodrecida e invertebrados (Nunes et al. 1998, Link 2003, Blake et al. 2010, Mourthé 2012).
A espécie ocorre, preferencialmente, em floresta tropical de terra firme, podendo estar associada ao relevo acidentado das encostas de serra, mas geralmente, é restrito aos hábitats primários (Boubli et al. 2008). No entanto, pode usar florestas alagadas durante períodos de escassez de frutos na floresta de terra firme (Ahumada et al. 1998). A ocorrência do táxon e sua abundância parecem ser relacionados com as características da floresta e com a disponibilidade de frutos, indicando uma alta sensibilidade aos distúrbios (Ravetta 2008). Um táxon próximo, A. paniscus, aparentemente desapareceu de fragmentos recém-isolados de floresta contínua nas proximidades de Manaus, indicando que o gênero não é tolerante a modificações/perturbações em seu habitat (Rylands & Keuroghlian 1988), provavelmente, devido ao seu grande tamanho corporal e dependência dos frutos na alimentação.
A área de vida do táxon foi estimada entre 259-388 ha (15-18 indivíduos; Klein & Klein 1976), na Colômbia. No Brasil, um grupo estudado na ESEC Maracá usou uma área de vida de 316 ha (Nunes 1995). Em média, os machos apresentaram áreas de vida maiores (140 ha) do que as fêmeas (87,5 ha). Grupos adjacentes apresentam uma sobreposição considerável de suas áreas de vida (20-30%; Klein & Klein 1976), mas menor do que em outros táxons relacionados, como no caso de Lagothrix (Di Fiore & Campbell 2007). Na ESEC Maracá, o grupo de estudo praticamente não apresentou sobreposição de sua área de vida com grupos adjacentes (I. Mourthé, dados não publicados).
Devido à sua dieta essencialmente frugívora, grande tamanho corporal, longos deslocamentos diários e ao fato de que as sementes ingeridas normalmente passam intactas pelo trato digestório, Ateles belzebuth tem um papel significativo na dispersão de sementes ao longo de sua extensão de ocorrência. Isso sugere que um declínio populacional de A. belzebuth pode ter efeitos diretos e negativos na dinâmica da floresta, especialmente, na ausência de outros dispersores de grande porte (Pacheco & Simonetti 2000, Link & Di Fiore 2006).
Os atelíneos são os primatas Neotropicais mais suscetíveis aos impactos negativos das atividades antropogênicas (Di Fiore & Campbell 2007). Eles figuram entre as espécies preferidas e mais comumente caçadas entre as populações indígenas e não-indígenas na Amazônia (Peres 1990, 1991, 2000, Di Fiore & Campbell 2007, Sheppard Jr. et al. 2012). Por isso, uma das principais ameaças identificadas para o táxon foi a caça. Embora existam poucos dados (Strong & Fragoso 2010) quantificando suas reais consequências para a espécie, estima-se que Ateles belzebuth sofra grande impacto com a caça. A extensão de ocorrência atual da espécie é, em grande parte, sobreposta à TI Yanomami, na qual a espécie é preferencialmente caçada e onde o uso de armas de fogo e o acesso às áreas mais remotas têm sido crescente (J. P. Boubli, comunicação pessoal). Assim como ocorre com outros táxons de grande porte, essa espécie, que é bastante apreciada pelos caçadores, apresenta recrutamento lento (taxa de crescimento populacional reduzida), o que pode determinar sua fragilidade frente às crescentes pressões antrópicas atuais (Ravetta 2008, Peres 1991). Indivíduos deste gênero são ilegalmente mantidos em cativeiro com certa frequência (Levacov et al. 2011). Sugere-se que a ausência de primatas de grande porte no interflúvio Negro-Solimões (Barnett et al. 2002), possivelmente, pelo impacto da sobrecaça sobre estas espécies (Sheppard Jr. et al. 2012). Outra ameaça identificada foi a redução do habitat (Ravetta 2008), através do desmatamento, fragmentação e alagamento de amplas áreas de floresta ao longo da extensão de ocorrência da espécie, resultante do crescente aumento das frentes de colonização humana (fazendas, assentamentos rurais e expansão urbana) e aumento da matriz energética (possibilidade de instalação de uma hidrelétrica no rio Branco, no município de Caracaraí). Felizmente, a densidade populacional humana ao longo da extensão de ocorrência da espécie ainda é relativamente baixa
Existentes: A espécie está listada no Apêndice II da CITES. Um programa de educação ambiental piloto foi iniciado na ESEC Maracá e seu entorno em parceria com o ICMBio (I. Mourthé, comunicação pessoal). O objetivo deste programa é a conscientização dos moradores do entorno e visitantes da UC sobre a importância da manutenção de populações saudáveis de A. belzebuth e sua influência na manutenção da floresta e dos seus serviços ambientais. A aplicação das leis ambientais existentes em áreas de ocorrência de Ateles belzebuth fora das unidades de conservação deve ser urgente, principalmente visando proteger as florestas primárias, habitat prioritário para a espécie.
Existe número razoável de unidades de conservação dentro da extensão de ocorrência de A. belzebuth que poderiam garantir a conservação da espécie e de seus habitats. No estado do Amazonas a espécie ocorre no PARNA Pico da Neblina (2.252.616,84 ha), FLONA Amazonas (1.944.209,59 ha) (Boubli 1999, Boubli et al. 2008), Parque Estadual Serra do Aracá (1.818.700 ha) (J.P. Boubli, comunicação pessoal). Sugere-se que A. belzebuth ainda ocorra no PARNA Jaú (2.378.410 ha) e na REBIO Morro do Seis Lagos, mas estas possibilidades de ocorrência não foram confirmadas (ver Barnett et al. 2002, Ravetta 2008). Em Roraima, a espécie ocorre na ESEC Maracá (103.518,66 ha) (Nunes et al. 1988), FLONA Roraima (2.664.685 ha) (Boubli et al. 2008, M. Saraiva, comunicação pessoal), PARNA Serra da Mocidade (376.812,61 ha) (Boubli et al. 2008, É. Fujisaki, comunicação pessoal), ESEC Niquiá (284.787,42 ha) (Boubli et al. 2008), ESEC Caracaraí (86.793,92 ha) (Ravetta 2008). A ococrrência da espécie é também confirmada na Terra Indígena Yanomami (9.600.000 ha) (Albert & Milliken 2009, M. Saraiva e J. Boubli, comunicação pessoal), que abrange os dois estados supracitados.
A espécie também está presente em unidades de conservação em outros países. Colômbia: Parque Nacional Natural Amacayacu (aproximadamente 293.000 ha), Parque Nacional Natural Cahuinarí (aprox. 575.500 ha), Parque Nacional Natural Serrania de Chiribiquete (aprox. 1.280.000 ha), Parque Nacional Natural Cordillera de los Picachos (286.600 ha), Parque Nacional Natural Cueva de los Guacharos (aprox. 9.000 ha), Parque Nacional Natural Tinigua (201.875 ha), Reserva Nacional Natural Nukak (aprox. 855.000 ha), Reserva Nacional Natural Puinawai (aprox. 1.092.500 ha) (Defler 2004), Parque Nacional Natural La Paya (aprox. 442.000 ha) (Defler 2004, informação de entrevista, Polanco-Ochoa et al. 1999), Parque Nacional Natural Serranía de la Macarena (630.000 ha) (Ahumada 1989, 1990). Equador: Parque Nacional Podocarpus (146.280 ha), Parque Nacional Sumaco-Napo Galeras (205.249 ha), Reserva Ecológica Cayambe-Coca (403.100 ha), Reserva Ecológica Cofán-Bermejo (55.451 ha) (Tirira 2007), Parque Nacional Yasuní (982.300 ha) (Dew 2005, Tirira 2007). Peru: Reserva Nacional Pacaya-Samiria (aprox. 2.080.000 ha) (Aquino & Encarnación 1994). Venezuela: Parque Nacional Serrania de la Neblina (aprox. 1.360.000 ha), Parque Nacional Parima Tapirapecó (aprox. 3.420.000 ha), Parque Nacional Duida-Marahuaca (aprox. 210.000 ha), Parque Nacional Jauá-Sarisarinama (aprox. 330.000 ha), Parque Nacional Yapacana (aprox. 320.000 ha) (Boubli et al. 2008)

Necessárias:
Para garantir o conhecimento da abundância de Ateles belzebuth, assim como avaliar possíveis indicadores ambientais da ocorrência da espécie em determinadas áreas e as ameaças à sua sobrevivência, levantamentos populacionais devem ser realizados ao longo de toda a sua extensão de ocorrência no Brasil. Incentivos devem ser realizados para implementação de programas de educação ambiental com foco na espécie, principalmente, entre indígenas e moradores do entorno de UCs, que frequentemente utilizam o táxon em sua dieta. Ainda, é imprescindível que se faça a gestão da caça da espécie em unidades de conservação sobrepostas às Terras Indígenas. Estudos genéticos das populações ao longo da extensão de ocorrência da espécie também são prioritários para o conhecimento da sua variabilidade genética.

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Citação:
Ítalo Mourthé, I.; Muniz, C.C.; Rylands, A.B. 2015. Avaliação do Risco de Extinção de Ateles belzebuth (É. GEOFFROY SAINT-HILAIRE, 1806) no Brasil. Processo de avaliação do risco de extinção da fauna brasileira. ICMBio. http://www.icmbio.gov.br/portal/biodiversidade/fauna-brasileira/lista-de-especies/7189-mamiferos-ateles-belzebuth-macaco-aranha.html

Oficina de Avaliação do Estado de Conservação de Primatas Brasileiros.
Data de realização: 30 de julho a 03 de agosto de 2012.
Local: Iperó, SP.

Avaliadores:
Alcides Pissinatti, Amely B. Martins, André C. Alonso, André de A. Cunha, André Hirsch, André L. Ravetta, Anthony B. Rylands, Armando M. Calouro, Carlos E. Guidorizzi, Christoph Knogge, Fabiano R. de Melo, Fábio Röhe, Fernanda P. Paim, Fernando de C. Passos, Gabriela Ludwig, Gustavo R. Canale, Ítalo Mourthé, Jean P. Boubli, Jessica W. Lynch Alfaro, João M. D. Miranda, José Rímoli, Júlio C. Bicca-Marques, Leandro Jerusalinsky, Leandro S. Moreira, Leonardo G. Neves, Leonardo de C. Oliveira, Líliam P. Pinto, Liza M. Veiga, Márcio P. Carvalho, Maria Adélia B. de Oliveira, Marcos de S. Fialho, Mariluce R. Messias, Mônica M. Valença-Montenegro, Rosana J. Subirá, Renata B. Azevedo, Rodrigo C. Printes, Waldney P. Martins e Wilson R. Spironello

Colaboradores:
Amely B. Martins (Ponto Focal), André C. Alonso (Apoio), Camila C. Muniz (Apoio), Carlos E. Guidorizzi (Facilitador), Emanuella F. Moura (Apoio), Fabiano R. de Melo (Coordenador de táxon), Gerson Buss (Apoio), Jean P. Boubli, Luciana Gosi Pacca, Liza M. Veiga (Coordenador de táxon), Marcos de S. Fialho (Coordenador de táxon), Renata Bocorny de Azevedo, Rosana J. Subirá (Facilitadora), Taissa Régis (Apoio) e Werner L. F. Gonçalves (Apoio)

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