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Mamíferos - Sapajus flavius - Macaco prego galego

Avaliação do Risco de Extinção de Sapajus flavius (Schreber, 1774) no Brasil

Mônica Mafra Valença-Montenegro1, Bruna Martins Bezerra2, Amely Branquinho Martins1, Marcos de Souza Fialho1



1Centro Nacional de Pesquisa e Conservação de Primatas Brasileiros/Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade. <monica.montenegro@icmbio.gov.br, amely.martins@icmbio.gov.br, marcos.fialho@icmbio.gov.br>.
2Departamento de Zoologia. Universidade Federal de Pernambuco. < brunamb1234@gmail.com>. 


 Sapajus flavius Keoma Coutinho Banco de Imagens CPB ICMBio 2  Sapajus flavius

Ordem: Primates
Família: Cebidae

Nomes comuns por região/língua:
Português
– Macaco-prego-galego
Inglês – Blonde Capuchin, Marcgrave’s Capuchin Monkey.


Sinonímia/s: Cebus flavius (Schreber, 1774) (Oliveira & Langguth 2006); Cebus queirozi Mendes Pontes e Malta, 2006 (Mendes Pontes et al. 2006), considerado sinônimo júnior.

Notas taxonômicas: No século XVIII, a espécie foi retratada por Johann Schreber em 1774 e ficou por mais de 200 anos sem identificação precisa, sendo considerada sinonímia de Cebus libidinosus devido à sua distribuição geográfica (Hershkovitz 1987; Torres de Assumpção 1988). Em 2006, foi então redescoberta e renomeada como Cebus flavius (Oliveira & Languth 2006). Silva Jr. (2001, 2002) argumentou que os macacos-prego com capuz e os sem capuz (sensu Hershkovitz 1949, 1955) são tão diferentes em sua morfologia que poderiam ser considerados subgêneros separados: Cebus Erxleben, 1777 para os que não possuem capuz (caiararas) e Sapajus Kerr, 1792 para o grupo que apresenta capuz (macacos- prego). Mais recentemente, análises genéticas vieram corroborar essas diferenças morfológicas, elevando inclusive os subgêneros a gêneros, passando então Cebus flavius a se chamar Sapajus flavius (Lynch Alfaro et al. 2012). Aqui está sendo seguida a taxonomia proposta por Rylands (2012).

Categoria e critério para a avaliação da espécie no Brasil: Em Perigo (EN) - A2cd + B2ab(ii,iii) + C2a(i).

Justificativa: Sapajus flavius é uma espécie endêmica à Mata Atlântica nordestina com ocorrência restrita a poucos fragmentos nos Estados do RN, PB, PE e AL. Sua extensão de ocorrência é de aproximadamente 23.000 km², porém sua área de ocupação é muito pequena, aproximando-se de 150 Km². Historicamente esta espécie sofreu uma perda de habitat de pelo menos 50%, que levou a um declínio populacional equivalente agravado pela apanha e fragmentação severa. Fatores como o desmatamento, agricultura, expansão urbana e apanha, levaram sua população total atual a um patamar de 1.000 indivíduos. Sendo assim, a espécie foi classificada como Em Perigo (EN) pelos critérios A2cd + B2ab(ii,iii) + C2a(i).

Histórico das avaliações nacionais anteriores: Uma vez que o táxon foi validado pela primeira vez em 2006, o mesmo não consta na última avaliação nacional publicada em 2003.

Avaliações em outras escalas:
Avaliação Global (IUCN): Criticamente em Perigo (CR) - C2a(i).

História de vida

Maturidade sexual (anos)
Fêmea 4 a 5 anos (para o gênero) (Fragaszy et al. 2004)
Macho 7 anos (para o gênero) (Fragaszy et al. 2004)
Peso Adulto (g)
Fêmea 2.115 ±0 321,7 (Valença-Montenegro 2011)
Macho 2.755,5 ±0 373 (Valença-Montenegro 2011)
Comprimento Adulto (mm)
Fêmea Cabeça-corpo: 365 cauda: 394 (Valença-Montenegro et al. 2009)
Macho Cabeça-corpo: 358 cauda: 478 (Valença-Montenegro et al. 2009)
Tempo geracional (anos)
16 (IUCN/SSC 2007)
Sistema de acasalamento Poligâmico (Freese & Oppenheimer 1981)
Intervalo entre nascimentos 19 a 24 meses (para o gênero) (Fragaszy et al. 2004; Di Bitetti & Janson 2001)
Tempo de gestação (meses)
5 - 6 (Freese & Oppenheimer 1981; Fragaszy et al. 2004)
Tamanho da prole 1 (Valença-Montenegro 2011). Bezerra et al. (2014) registraram, em uma única ocasião, um adulto carregando dois filhotes. Porém, não puderam afirmar tratar-se de gêmeos ou de allocare.
Longevidade 40 - 50 anos (indivíduos em cativeiro) (Fragaszy et al. 2004)
Características genéticas
Cariótipo: 2n=54, NF=73 (Silva et al. 2011)

Informações sobre variabilidade genética do táxon (padrões filogeográficos e relações filogenéticas): desconhecido

Sapajus flavius é endêmico ao Brasil, ocorrendo nos estados de Alagoas, Paraíba, Pernambuco e Rio Grande do Norte, onde é residente e nativo (Oliveira et al. 2008; Valença-Montenegro 2011). A área de distribuição original do macaco-prego-galego provavelmente abrangia a extensão da Mata Atlântica nordestina, nos estados do Rio Grande do Norte, Paraíba, Pernambuco e Alagoas (Oliveira & Langutth 2006). Os limites norte e leste da espécie eram o Oceano Atlântico, e ao sul o rio São Francisco, que também seria a barreira geográfica entre esta espécie e Sapajus xanthosternos (Oliveira & Langutth 2006).
A localidade RPPN Mata da Estrela (Baía Formosa, RN) marca o extremo norte da distribuição atual. O extremo sul está marcado pela localidade de Coruripe (Coruripe, AL), distante 35 km da foz do Rio São Francisco. O extremo oeste para a Mata Atlântica é marcado pela localidade Mata Oito Porcos (São Vicente Férrer, PE) (Fialho et al., 2014).
Um mapeamento do gênero Sapajus, realizado na Caatinga do Rio Grande do Norte, identificou um grupo de animais mais claros que os autores consideraram como S. flavius (Ferreira et al. 2009). Contudo, Silva (2010) os considerou uma variação intrapopulacional de S. libidinosus. Sendo assim, é necessária uma maior amostragem dos indivíduos dessa região, assim como em outras áreas de Caatinga.
A espécie ocorre em alguns fragmentos de Mata Atlântica nordestina, que vem sofrendo processo de perda e fragmentação desde a chegada dos portugueses no século XVI, a partir da exploração do pau-brasil, passando pela instalação dos primeiros grandes engenhos de cana-de-açúcar ainda no período colonial, e pelos incentivos governamentais para aumento da produção de álccol (Pró-Álcool) na década de 1970 (Tabarelli et al 2006a), quando só restavam cerca de 24% de cobertura original (Barreto, 2013). Hoje, nessa região acima do rio São Francisco, a Mata Atlântica encontra-se reduzida a menos de 7,6% de sua extensão original abrigando, por consequência, dezenas de espécies oficialmente ameaçadas de extinção (Tabarelli et al 2006b).
Atualmente, são conhecidas apenas 29 áreas naturalmente ocupadas pela espécie, em sua maioria, fragmentos isolados: uma no Rio Grande do Norte, 18 na Paraíba, seis em Pernambuco e quatro em Alagoas (Fialho et al. 2014). Todas estas áreas são, em teoria, protegidas por lei, uma vez que correspondem a Áreas de Preservação Permanente ou a Unidades de Conservação. Porém, a falta de vigilância e controle muitas vezes faz com que ainda haja retirada ilegal de madeira, queimadas e outras ações de redução sobre as mesmas (Valença-Montenegro 2011).

O tamanho da população total remanescente foi estimado em 1.000 indivíduos (Valença-Montenegro 2011). Porém, o número estimado de indivíduos maduros deste táxon seria de apenas 500, uma vez que, para populações do gênero Sapajus, considera-se uma igual proporção entre animais jovens e adultos (Freese & Oppenheimer 1981).
Araújo et al. (2009) observaram um grupo de 35 indivíduos, Ferreira et al. (2009) um grupo de 45 indivíduos, Valença-Montenegro (2011) tem registros de grupo com apenas nove indivíduos, grupo com mais de 60 e outro com cerca de 90 animais. Bezerra et al. (2014) têm registro de um grupo com 52 indivíduos e Bastos et al. (no prelo) de um grupo com 77 indivíduos.
A extensão de ocorrência da espécie é estimada em aproximadamente 23.000 km2 (Mínimo Polígono Convexo calculado a partir dos registros de ocorrência), e sua área de ocupação conhecida é de 150 km² .

Informações sobre abundância populacional: 
-2 grupos/km2, ou 0,5 grupos/10 km (Fialho & Gonçalves 2008), gerando uma estimativa de 131 indivíduos para a RPPN Gargaú e matas contíguas na Paraíba.
-0,11 a 0,33 ind/ha (Rodrigues et al. 2010; Valença-Montenegro 2011).

Tendência populacional: Em declínio.

Sapajus flavius ocorre em fragmentos de Mata Atlântica nordestina sob forte pressão antrópica, sendo a maioria deles em matriz de cana-de-açúcar. De acordo com o mapa de vegetação do IBGE (2004), estas áreas correspondem à Floresta Estacional Semidecidual, Floresta Ombrófila Densa, Floresta Ombrófila Aberta e Áreas de Tensão Ecológica (Savana/Floresta Estacional), todas com vegetação secundária e presença de atividades agrárias (Valença-Montenegro 2011). O táxon não é restrito a habitats primários, faz uso de várias espécies vegetais exóticas como manga, jaca, dendê e cana-de-açúcar, sendo estas duas últimas consideradas espécies-chave em algumas áreas de estudo (Valença-Montenegro 2011). Fazem uso de áreas de mangue, onde predomina vocalizações de forrageio, sugerindo que esse habitat é usado principalmente para tal atividade comportamental (Valença-Montenegro, dados não publicados; Bastos et al. no prelo).
A área de vida do táxon é estimada em 80-187 ha (Medeiros et al. 2011, Valença-Montenegro 2011) e o tamanho de população mínima viável é de 70 indivíduos (Valença-Montenegro 2011).

As principais ameaças identificadas para o táxon foram a perda de habitat (cerca de 70% nos últimos 40 anos - ver Distribuição Geográfica), o isolamento de populações (a maioria demograficamente não viável) pela expansão da lavoura canavieira, assentamentos rurais, expansão urbana, aumento da matriz rodoviária e incêndios. A caça e a apanha ainda são ameaças relevantes para a espécie.
Até recentemente, devido às populações atlânticas serem consideradas como S. libidinosus, eventuais solturas de indivíduos desta espécie pelos órgãos ambientais podem ter ocorrido na área de distribuição de macaco-prego-galego. Porém, este fator de ameaça nunca foi devidamente avaliado e estudos sistemáticos se fazem necessários.
Ações de conservação existentes:
- Realização pelo CPB/ICMBio de Análises de Viabilidade Populacional (AVP) incluindo as populações do Rio Grande do Norte e Paraíba e realização de AVP mais específicas para duas populações que estão sendo monitoradas na Paraíba (Valença-Montenegro 2011);
- A espécie está incluída no Plano de Ação Nacional para Conservação dos Primatas do Nordeste (CPB/ICMBio 2011).

AParaíba: ESEC Estadual Pau Brasil (82 ha) (Fialho et al. 2014), RPPN Engenho Gargaú (1058,62 ha) (Oliveira & Oliveira 1993; Fialho e Gonçalves 2008), APA Barra do Rio Mamanguape (14.640 ha) (Oliveira & Oliveira 1993), TI Potiguara de Monte–Mor, TI Potiguara, TI Jacaré de São Domingos (Oliveira & Oliveira 1993; Fialho et al. 2014).
Pernambuco: Refúgio de Vida Silvestre (RVS) Matas do Siriji (646 ha) e Matas de Água Azul (4.653 ha).
Rio Grande do Norte: RPPN Mata Estrela (2039,93 ha) (Oliveira & Oliveira 1993; Fialho et al. 2014) e RPPN Stossel de Brito (756 ha), no bioma Caatinga (Ferreira et al. 2009).



Projetos de pesquisa em andamento:
- Ecologia de Sapajus flavius em fragmentos de Mata Atlântica na Paraíba (ICMBio/CPB, UFPB, UFRN);
- Definição dos limites oeste da distribuição de Sapajus flavius (ICMBio/CPB);
- Genética populacional, filogenia e filogeografia de Sapajus flavius (ICMBio/CPB, University of Texas at Austin);
- In situ conservation of the blond capuchin, Cebus flavius, in fragments of Atlantic Rain Forest in the Northeast of Brazil (UFPE, UFRPE, University of Bristol, University of Lousville);
- Socioecologia de macacos-prego (UFRN);
- Protocolo de manejo e enriquecimento ambiental com grupos de Sapajus flavius visando à reprodução e revigoramento populacional (UFPE, UFRPE, Parque Dois Irmãos);
- Monitoramento de populações na Paraíba e em Pernambuco por armadilhamento fotográfico (UFPE).



Araújo, M.B.; Bione, C.B.C. & Schiel, N. 2009. Levantamento de sinais acústicos em Cebus flavius na natureza. In: IX Jornada de Ensino, Pesquisa E Extensão. Anais da IX Jornada de Ensino, Pesquisa e Extensão.

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Citação:
Valença-Montenegro, M.M.; Bezerra,B.M.; Martins,A.B.; Fialho, M.S. 2015. Avaliação do Risco de Extinção de Sapajus flavius (Schreber, 1774) no Brasil. Processo de avaliação do risco de extinção da fauna brasileira.  ICMBio. http://www.icmbio.gov.br/portal/biodiversidade/fauna-brasileira/lista-de-especies/7272-mamiferos-sapajus-flavius-macaco-prego-galego.html

Oficina de Avaliação do Estado de Conservação de Primatas Brasileiros.
Data de realização: 30 de julho a 03 de agosto de 2012.
Local: Iperó, SP.

Avaliadores:
Alcides Pissinatti, Amely B. Martins, André de A. Cunha, André Hirsch, André L. Ravetta, Anthony B. Rylands, Armando M. Calouro, Carlos E. Guidorizzi, Christoph Knogge, Fabiano R. de Melo, Fábio Röhe, Fernanda P. Paim, Fernando de C. Passos, Gabriela Ludwig, Gustavo R. Canale, Ítalo Mourthé, Jean P. Boubli, Jessica W. Lynch Alfaro, João M. D. Miranda, José Rímoli, Júlio C. Bicca-Marques, Leandro Jerusalinsky, Leandro S. Moreira, Leonardo G. Neves, Leonardo de C. Oliveira, Líliam P. Pinto, Liza M. Veiga, Maria Adélia B. de Oliveira, Marcos de S. Fialho, Mariluce R. Messias, Mônica M. Valença-Montenegro, Rosana J. Subirá, Renata B. Azevedo, Rodrigo C. Printes, Waldney P. Martins, Wilson R. Spironello.

Colaboradores:
Amely B. Martins (Ponto Focal), André C. Alonso (Apoio), Camila C. Muniz (Apoio), Emanuella F. Moura (Apoio), Fabiano R. de Melo (Coordenador de táxon), Gerson Buss (Apoio), Liza M. Veiga (Coordenador de táxon), Marcos de S. Fialho (Coordenador de táxon), Maurício C. dos Santos (Apoio), Roberta Santos (Facilitadora), Taissa Régis (Apoio), Werner L. F. Gonçalves (Apoio).

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